Mikado Ryuugamine a emménagé à Tokyo dans le quartier Ibekuburo pour son entrée au lycée. Il revoit son ami Kida Masaomi qu'il n'a pas vu depuis quatre ans, ils iront au lycée ensemble à la rentrée. Ils passent la soirée ensemble, Kida fait visiter le quartier à Mikado, il semble particulièrement bien intégré. Ils vont faire la connaissance d'Erika Karisawa, de Walker Yumasaki, de Kyohei Kadota et de Saburo Togusa, quatre de ses amis.

Mikado Ryuugamine et Kida Masaomi font leur rentrée au lycée. Manque de chance, ils ne sont pas dans la même classe. Dans la classe de Mikado se trouve Anri Sonohara et Seiji Yagiri. Ce dernier arrive en retard en cours pour repartir en déclarant qu'il ne viendra pas du tout au lycée.

Anri Sonohara et Mikado Ryûgamine, qui se sont présentés volontairement, deviennent tous deux délégués de leur classe. Mikado tente une approche de Sonohara mais cette dernière s'en va. Après les cours, Kida Masaomi vient le retrouver pour aller faire un tour en ville et draguer. Ils tombent par hasard sur Erika Karisawa, de Walker Yumasaki, de Kyohei Kadota et de Saburo Togusa qui se rendaient à Toranoana où Susie Yasuda dédicace son livre.

Shinra Kishitani est un médecin de 24 ans. Il pratique son activité de manière illicite pour des personnes qui veulent se faire soigner discrètement (des mafieux,...). Mais il abrite chez lui le Motard sans Tête, Celty Stulurson de son vrai nom.

Après les événements dont ils ont été témoins ensemble, Mikado Ryûgamine est devenu plus ou moins ami avec Sonohara, bien qu'elle reste toujours distante et taciturne. Kida Masaomi tente de draguer Sonohara mais cette dernière est assez peu réceptive aux avances. En revanche il va empêcher le professeur Nasujima qui a un comportement assez tendancieux envers elle.

Kyohei Kadota et ses complices Erika Karisawa, Walker Yumasaki et Saburo Togusa poursuivent la bande de kidnappeurs qui avait notamment enlevé Rio Kamichika.

Shizuo Heiwajima, la terreur d'Ikebukuro n'a pas toujours été aussi violent qu'il l'est à présent. Cela commença un jour où il se disputa avec son petit frère Kasuka pour des broutilles...

Celty fait constamment le même rêve où un homme détruit sa tête au moment où elle la retrouve. Elle se rend compte qu'elle a de plus en plus de mal à se souvenir de son visage et s'interroge plus que jamais sur elle-même.

Yamie Yagiri n'a plus eu de nouvelle de son frère Seiji depuis la veille ; elle confie à Izaya Orihara la tâche de le retrouver. Ce dernier accepte la mission au vu de l'insistance de Yamie. L'esprit toujours plein de malice, il missionne Celty de retrouver Seiji et simultanément, il prévient la petite amie de Seiji qu'ils sont recherchés.

Mikado fait venir Kida chez lui dans la nuit pour lui raconter sa mirobolante rencontre avec la petite amie de Seiji mais Kida reste incrédule. Le lendemain, Mikado laisse la jeune fille seule chez lui et va au lycée.

Mikado Ryûgamine prend contact avec Yamie Yagiri et lui donne rendez-vous. Accompagnée de quelques sbires, Yamie s'y rend et rencontre Mikado. Ce dernier exige d'elle qu'elle reconnaisse ses crimes, avoir dissimulé le meurtre de Mika Harima, et se rende à la police. Yamie le snob et décide d'employer la méthode musclée pour que Mikado lui avoue où se trouve la petite amie de Seiji. Mikado depuis son mobile, envoie alors un message préparé à l'avance à tout un répertoire de contact particulier... celui de tous les membres de Dollars.

Celty s'est interposée pour empêcher Seiji Yagiri de poignarder Mikado Ryûgamine. Étant immortelle, la blessure ne lui inflige rien. Seiji est prêt à tout, même à tuer, pour sa dulcinée qu'il désigne par le nom de Celty. C'est alors que la jeune fille en question surgit devant lui pour le protéger. La voyant enfin de près, Celty se rend compte que cette dernière n'a pas véritablement son visage et Mikado reconnaît Mika Harima.

Six mois se sont écoulés depuis la rencontre des Dollars à Ikebukuro. Depuis, la police poursuit inlassablement Celty à travers la ville. La poursuite est menée par Kinnosuke Kuzuhara, un motard téméraire de la police spécialement chargé de l'appréhender.

Anri et plusieurs autres personnes sont attaquées par le slasher. Mikado est préoccupé par les rumeurs selon lesquelles les attaques des Slasher sont perpétrées par les Dollars, et demande de l'aide à Celty.

Un journaliste nommé Shuji Niekawa a été battu par Shizuo il y a six mois alors qu'il essayait d'enquêter sur la personne la plus forte d'Ikebukuro. Alors qu'il interroge Simon, Izaya et Celty, Niekawa raconte ses sentiments sur son dernier travail et le regret de ne pas avoir pu s'attacher à sa fille éloignée, Haruna. Alors qu'il rentre chez lui après une longue journée de travail, Niekawa est attaqué par le slasher qui le poignarde avec un couteau de cuisine.

Au moment où Shizou bat Shuji, Celty prend le couteau qu'il a laissé tomber et le montre à Shinra en affirmant qu'il pourrait s'agir de Saika. Haruna Niekawa, la fille de Shuji, vient rendre visite à Anri pour discuter de Nasujima, le professeur qui harcèle Anri.

Sonohara frappe Niekawa avec Saika, et lui montre un flashback sur la façon dont elle est devenue la maîtresse de l'arme. Le père de Sonohara était un marchand d'antiquités qui la battait constamment, elle et sa famille. Sa mère a alors été possédée par Saika, a tué son père et s'est suicidée.

La confusion commence à régner dans la ville d'Ikebukuro. Izaya affiche un sourire diabolique... tout se déroule comme prévu. Ignorant le plan d'Izaya, Masaomi se remémore le passé dans un bâtiment abandonné.

Anri Sonohara fuit les Foulards jaunes. Elle se cache dans une ruelle sombre et a peur de ce qui arrivera si Kida découvre son identité.

Kida Masaomi se penche sur des affaires concernant le chef des Dollars. Il confronte Kyohei Kadota, un ancien membre des Blue Squares, pour savoir qui pourrait savoir quelque chose à ce sujet. Walker et Erika sont également présents et font la leçon à Kida en lui disant d'oublier que les Blue Squares ont existé depuis qu'ils ont blessé Saki Mikajima, l'ancienne amante de Kida.

Mikado rend visite à son camarade de classe blessé et membre des Dollars à l'hôpital à la place de Kida qui s'est désisté. Son camarade de classe lui dit qu'il va quitter les Dollars parce qu'il pense que ce n'est plus sûr. Il demande alors à Mikado s'il fait partie des Dollars, mais celui-ci hésite et répond par la négative.

Sonohara est emmenée par le gang des Foulards jaunes mais Mikado demande aux Dollars de l'aider. Izaya s'en aperçoit et décide de l'observer de loin. Elle s'échappe avec l'aide de plusieurs membres des Dollars (qu'elle ignore), mais est retrouvée jusqu'à ce que Kida lui prenne la main et l'aide secrètement à leur échapper.

Kida apprend qu'il a été abandonné par les Foulards jaunes. Celty confronte Mikado et lui révèle la vérité sur Kida et Sonohara. Pendant ce temps, Shizuo frappe à la porte de Shinra, lourdement blessé par les coups de feu.

La moitié des membres des Blue Squares devenus Yellow Scarves contre-attaquent Horoda en se révélant être Kadota et 30 autres de ses amis. Kida est alors emmené à l'hôpital par Mikado et Anri tandis que Celty poursuit Horoda qui a réussi à s'échapper de l'entrepôt.

Une demi-année s'est écoulée. La ville d'Ikebukuro semble rester inchangée, mais des éléments étrangers s'y glissent, le tueur en série connu sous le nom de «Hollywood» étant l'un d'entre eux. Le fusible d'une nouvelle série d'événements commence à couver !

En raison de son apparition à la télévision, Celty Sturluson a gagné encore plus d'attention et 10 millions de yens sont proposés pour découvrir son identité. Pendant ce temps, la Raira Academy accueille ses nouvelles étudiantes, dont Mairu et Kuriri, les sœurs d'Izaya Orihara.

L'idole Ruri Hijiribe et l'acteur Yuhei Hanejima; deux personnes qui, malgré leur immense popularité, restent un mystère. Une rencontre fortuite leur donne des raisons de révéler leurs secrets les uns aux autres. Pendant ce temps, les différentes situations à Ikebukuro commencent à se recouper.

Tout en transportant des bagages mystérieux, Celty tente d'échapper aux gangs de motards pour réclamer les 10 millions de dollars qui lui ont été remis. Pris dans le chaos, Mairu et Kururi se joignent à Kyohei et aux autres.

Avec le tumulte sur la générosité réglé, la ville semble paisible. Cependant, les étincelles d'un nouveau tumulte commencent à s'allumer, l'une après l'autre. Le chef féminisant du gang Toramaru rend visite à Shizuo, et Celty reçoit une demande des Awakusu…

Une attaque soudaine frappe Celty. Shinra attend son retour à la maison, ignorant ce qui s'est passé, et reçoit la visite de Shizuo, qui emmène la mystérieuse jeune fille. Mikado entend une mauvaise rumeur sur les Dollars et commence à essayer de comprendre la vérité.

Deux tueurs dans le désert russe discutent des fugitifs qui ont violé leur loi non écrite. Après avoir fui l'entreprise, Varona et Sloan agissent comme des tueurs à gages au Japon. Dennis et Simon regardent Egor, la «Philosophical Killing Machine» donne la chasse.

Masaomi envisage l'amitié alors qu'il voyage loin d'Ikebukuro. Mikado reçoit une visite inattendue d'Aoba. Akane explique la véritable intention derrière sa tentative de tuer Shizuo. Et alors que Toramaru riposte contre les Dollars, Chikage affronte …

Aoba continue d'exhorter Mikado à devenir le leader des Blue Squares. Varona et Sloan, quant à eux, poursuivent leur quête de Celty alors que le groupe Awakusu recherche Akane et Shizuo.

Akane a grandi aimée de sa famille, ne voulant rien. Quand elle a appris la vérité derrière l'entreprise familiale, c'est Izaya qui l'a contactée. De nos jours, le conflit s'intensifie entre les Dollars et Toramaru, alors que Kadota et Chikage s'affrontent.

Alors que le plan d'Izaya expose la petite amie de Chikage au danger, Mikado tente de mettre fin à la cruelle réalité causée par la fuite des dollars. Pendant ce temps, Akane rentre chez elle avec Celty, mais le conflit autour d'Akane semble destiné à converger …

Les points d'éclair qui couvaient à plusieurs endroits déclenchent un chaos majeur, engloutissant la ville d'Ikebukuro. Dans ce chaos, la réponse de Mikado est donnée.

Les nouvelles de l'hospitalisation d'Izaya se propageant rapidement, le courtier d'informations est rempli d'anticipation et d'excitation quant à celui de ses nombreux ennemis qui fera un pas dans sa vie.

Namie surveille attentivement Seiji pendant que lui et Mika sortent ensemble.

L'exécutif du groupe Awakusu, Mizuki Akabayashi, surnommé le «diable rouge d'Awakusu», déteste la drogue et garde un œil vigilant sur les tendances de la ville d'Ikebukuro. La raison pour laquelle il déteste la drogue remonte à six ans dans la nuit d'une rencontre fatidique.

Des rumeurs se sont répandues sur «L'homme le plus dangereux d'Ikebukuro», affirmant des choses comme « Il est blessé. Il a une petite-amie. Il a un enfant. » Après sa défaite face à Shizuo, Varona a perdu son sens du but. À la suggestion de Dennis, elle…

C'est l'été et Anri a commencé à s'inquiéter pour Mikado. L'idole populaire Ruri a été en proie à un harceleur malveillant. Il semble que le harceleur soit dans les Dollars. Afin d'obtenir des informations, Yuhei et Ruri visitent Shizuo...

Il était amoureux de Ruri Hijiribe. C'est la raison pour laquelle il est devenu un harceleur et l'aimait si intensément qu'il voulait détruire son âme. Toutes les souffrances que Ruri a traversées, et la raison du meurtrier, Hollywood, sera révélée.

Toutes les personnes impliquées avec Ruri deviennent la cible du harceleur. Shizuo et Masaomi se retrouvent pris dans l'action et rencontrent un membre de Blue Square au milieu de celle-ci. Avec Anri en danger imminent, Masaomi cherche la vérité.

Amphisbaena gère un casino souterrain et Heaven’s Slave, une bande de trafiquants de drogue. Même alors, personne ne peut comprendre qui sont vraiment ces deux groupes. Le groupe Awakusu engage Izaya pour creuser, mais...

En utilisant un certain nombre de pseudonymes, Izaya a continué de provoquer un tollé dans les coulisses. L'un de ces pseudonymes est une histoire qui remonte à 12 ans, à partir du moment où il était lycéen avec Shinra.

Diverses personnes commencent à se déplacer autour des Dollars. Apprenant la situation actuelle de Mikado, Masaomi ravive les écharpes jaunes et, déterminé à écraser les dollars, s'approche de Kyohei. Pendant ce temps, nous en apprenons davantage sur l'histoire d'Aoba avec son frère.

Kadota était dans un délit de fuite et les rumeurs qui en résultent ont Saburo et Walker en action. Afin d'obtenir des informations sur les dollars, Shuji Niekawa contacte Haruya Shiki. Pendant ce temps, Akabayashi poursuit avec Izaya sur son enquête sur Mikado.

Avançant la purge interne des Dollars, Mikado tente de réaliser son idéal, ce qui conduit à un affrontement avec les Foulards jaunes. Divers incidents sont encore enchevêtrés alors qu'un autre tumulte se produit à Ikebukuro, et l'histoire s'enfonce dans un chaos supplémentaire !

Dans la ville d'Ikebukuro, quelque chose d'autre commence à bouger. Tous ceux qui se sont réunis dans l'appartement de Celty discutent de la façon de traiter les problèmes auxquels ils sont confrontés.

Anri cherche Erika à l'hôpital, mais ils ont quelques rencontres inattendues avant de pouvoir parler. Pendant ce temps, d'autres femmes de la ville commencent à agir.

De la main d’une fille, l’existence de la tête est révélée au public. En réponse à la nouvelle, Mikado passe un coup de téléphone. Pendant ce temps, Haruna fait une proposition à Anri...

Chikage s'approche des Écharpes jaunes avec le choix: «Faites reprendre votre gang, ou faites-le détruire.» Alors que Masaomi décide comment répondre à cela, Anri en apprend plus sur Saika et doit prendre sa propre décision.

La visite inattendue de Kasane à Shinra et Celty déclenche une poursuite à travers la ville. Pendant ce temps, le combat de Masaomi et Chikage a été interrompu par Izumii, qui cherche à régler les problèmes avec Masomi.

Izaya est ravi du comportement de Mikado, qui a largement dépassé ses attentes, et devient plus excité par le tumulte futur qu'il inaugure. Masaomi et Chikage discutent à travers les choses, tandis que Saki et Anri brisent la glace.

Namie a inondé la salle de discussion de messages appelant Mikado et exigeant qu'il assume la responsabilité de la situation qu'elle prétend avoir créée. Pendant ce temps, Shooter et Shizuo courent vers Celty et une confrontation avec Kasane et Seitaro.

Izaya et Shizuo se préparent à s'affronter alors que la ville se remplit d'une foule possédée par Saika.

Le nombre de personnes possédées par Saika continue d'augmenter alors qu'elles remplissent la zone autour de Russia Sushi. Anri se dirige vers Celty et le Blue Square se prépare à affronter Chikage, tout en Izaya et Shizuo se battent à mort.

Anri s'ouvre à Kadota et aux autres sur Saika; pendant ce temps, Erika découvre que les zombies Saika sont après Mikado et Kasane.

Au-dessus de la confusion de la ville en contrebas, Mikado et Masaomi se réunissent enfin. Masaomi tente frénétiquement de persuader son ami, mais… Pendant ce temps, Shinra continue après Celty et rencontre Kasane, qui lui explique la raison de son enlèvement.

Un garçon qui aspirait à l'extraordinaire et à l'histoire d'amour tordue qui a englouti trop de gens, tire enfin à sa fin !