Le lycée Ashinaka est connu pour son cadre unique : tout le campus est construit sur une île. Yashiro Isana, alias Shiro, déjeune avec un chat sur l’un des toits de l’école. Après sa pause déjeuner, Shiro va faire une course pour son camarade de classe Kukuri afin de préparer leur prochain festival scolaire, smais il se trouve être poursuivi par des hommes louches.

Shiro parvient à semer HOMRA avec l’aide d’un jeune homme nommé Kurou Yatogami. Mais Shiro apprend que Kurou en a aussi après sa vie, et il s'enfuit. Pendant ce temps, à l’insu de Shiro, son chat s’est soudainement transformé en une belle fille.

Après une poursuite qui a duré toute la nuit, Shiro, Kurou et Neko épuisés décident de faire une trêve temporaire pour prendre leur petit-déjeuner. Pendant qu’ils mangent, Kurou donne à Shiro plus d’informations sur les sept rois et les clans qu’ils dirigent.

Kurou menace de tuer Shiro s’il ne peut pas prouver qu’il n’est pas celui qui a tué Tatara Totsuka. Déterminé à prouver son innocence, Shiro commence à chercher quiconque peut confirmer son alibi la nuit du meurtre. Pendant ce temps, les clans bleu et rouge suivent leurs propres pistes jusqu’au suspect, qui pointent toutes vers Shiro.

Shiro est soulagé après avoir prouvé son alibi à Kurou, seulement il trouve une chemise tachée de sang cachée dans son placard. Pendant ce temps, SCEPTER 4 et HOMRA sont entrés dans le lycée Ashinaka à la recherche de Shiro.

Shiro commence à remettre en question sa propre identité après avoir réalisé qu’il y a une incohérence entre ce dont il se souvient et ce qui s’est réellement passé. Pendant ce temps, le lieutenant Seri Awashima de SCEPTER 4 rend visite au bar appartenant à Izumo Kusanagi, où elle en apprend davantage sur l’histoire de HOMRA et le lien fort qu’ils partagent.

Incapable de trouver des traces de son propre passé, Shiro commence à croire que la personne connue sous le nom de Yashiro Isana n’a peut-être pas existé. Alors que Shiro et Kurou essaient de penser à ce qu’ils vont faire ensuite, SCEPTER 4, dirigé par le roi bleu Reishi Munakata, arrive pour les appréhender.

Neko annule le sort placé sur Shiro pour l’aider à se souvenir de qui il est. Mais à part un bref souvenir d’être jeté d’un dirigeable, Shiro reste dans le flou. Déterminé à retrouver ses souvenirs, Shiro prend le risque de contacter Reishi, le Roi Bleu, qui pourrait les conduire à l’homme qui l'a jeter du dirigeable.

Le Roi Bleu, Reishi, accepte une proposition de Shiro de mener une mission aérienne pour retenir le Roi d’Argent, Adolf K. Weismann. Cependant, la mission est brusquement interrompue lorsque le dirigeable du Roi d’Argent s’autodétruit.

Le Roi Rouge, Mikoto Suou, est contacté par un homme prétendant être le tueur de Tatara Totsuka. En utilisant son pouvoir, Mikoto s’échappe de sa cellule de prison pour traquer le tueur au lycée Ashinaka.

La tension monte pendant la nuit alors que HOMRA occupe l’île du lycée Ashinaka, ce qui incite SCEPTER 4 à sécuriser le pont à l’entrée de l’île.

La guerre entre les clans Bleu et Rouge s’intensifie alors que Mikoto et Reishi s’affrontent enfin. Avec sa mémoire restaurée, Shiro se présente à Kurou et Neko comme Adolf K. Weissmann, le Roi d’Argent.

Shiro retrouve sa mémoire et son pouvoir. Après avoir évacué tout le monde sur l’île, Shiro entreprend de régler ses comptes avec le roi incolore. Pendant ce temps, la bataille entre Mikoto et Reishi continue, l’épée de Damoclès du Roi Rouge atteignant lentement sa limite.

Le clan Rouge est en plein deuil depuis la mort de son Roi, Mikoto Suô. Le clan Vert profite de cette difficile période pour le provoquer. Depuis plusieurs jours, ses membres participent à un étrange jeu leur permettant de monter en grade en semant le trouble dans la ville. Le clan Bleu est sur l'affaire et compte bien mettre un terme à leurs agissements… Clan Rouge et clan Bleu, deux méthodes, une même cible…

Après les attaques perpétuées par le clan Vert, Kurô et Neko ont dû faire profil bas. Le Roi bleu désire les interroger à ce sujet entre autres, mais seul Kurô se rend au rendez-vous. Pendant ce temps, Neko a trouvé refuge chez le clan Rouge. Le clan Bleu comme le Rouge se montrent accueillants envers ces deux jeunes gens dont le Roi a disparu. Mais l'envers du décor est peut-être plus sombre…

Dans un flashback, Mikoto se rend à Reisi plutôt que de le combattre. Alors que Reisi interroge Mikoto, il se demande pourquoi le Roi Rouge n'a pas encore choisi son successeur.

Avec le retour du Roi argenté, le clan Vert semble avoir fait un pas de plus vers son objectif. Ce même clan Vert qui était caché dans l'ombre hier encore sort aujourd'hui au grand jour. Yashiro en connaît la raison, et tente une stratégie pour contrer ces agissements : l'union des trois autres clans pour faire face à un seul.

L'union entre les trois clans, Argent, Bleu et Rouge, semble marcher à merveille. Ensemble, ils déjouent les attentats du clan Vert, dont le Roi semble avoir pris du recul depuis la tentative d'attaque à l'île scolaire. Mais il continue d'observer, ses yeux sont partout. Il profite d'ailleurs d'un moment de solitude du Roi argenté pour lui proposer un marché…

Le Roi vert a officiellement déclaré la guerre au Roi argenté, et par extension aux Rois bleu et rouge. Nagare Hisui va enfin sortir de sa cachette pour s'emparer de la table de Dresde. Mais Yashiro lui a réservé un comité d'accueil royal…

Alors que Yukari et Sukuna ouvrent la route à leur Roi, Nagare Hisui, celui-ci fonce au combat, faisant fi des pièges et murailles qu'il croise sur son passage. Il rejoint rapidement le premier Roi qui l'attend, le Roi rouge, Anna, qui se lance à sa poursuite pour tenter d'arrêter le Roi vert devenu incontrôlable…

À la surprise générale, un Roi inattendu fait son apparition. Le Roi gris, supposé mort au cratère de Kuatsu, est de retour. Il s'est allié avec le clan Vert pour perpétrer le vol de la table de Dresde. Son pouvoir du brouillard impénétrable se révèle redoutable…

Le clan Vert, aidé du Roi gris, s'est emparé de la table de Dresde, et se tient au plan de base : transmettre des pouvoirs à tous les êtres vivants pour qu'ils soient maîtres de leur destin. Mais l'apparition soudaine de pouvoirs chez la plupart provoque des incidents et sème le chaos en ville…

Depuis le vol de la table de Dresde, le pays est chamboulé. Le gouvernement destitue Munakata de son poste de chef au Sceptre 4 et reprend les choses en mains. Pendant ce temps, Yashiro cherche un moyen de stopper le clan Vert. Ses recherches sont enfin terminées. Il n'y a qu'une solution…

Le clan Vert vient de libérer les pouvoirs de la table de Dresde, formant un gigantesque rayon lumineux qui s'élève vers le ciel. Munakata repère alors la planque de la Jungle et décide d'intervenir seul, ou presque. Nagare s'attend à cette intervention et envoie le Roi gris à sa rencontre. Cette fois, la bataille sera décisive.

Alors que Munakata semble décidé à stopper les agissements du clan Vert, il se retrouve à nouveau face au Roi gris. Mais à la surprise de tous, l'aéronef de Yashiro fonce droit sur le repaire de la Jungle. À son bord, Shiro et ses amis du clan argenté, évidemment, mais aussi HOMRA qui s'est joint au Roi argenté pour investir la planque de Nagare Hisui.

Yashiro se dirige vers Nagare Hisui, le Roi vert, afin de le stopper dans sa folie meurtrière. Son plan semble sans faille, mais pas dénué de tout risques. Parviendra-t-il à le mettre en œuvre et surtout, quelles en seront les conséquences ?