Minato Sahashi, un étudiant ronin typique, voit sa vie soudainement changée après avoir rencontré une étrange fille nommée Musubi. Minato découvre qu'elle est une «Sekirei» et qu'il est son «Ashikabi» (c'est-à-dire son maître).

Lorsque le propriétaire de Minato l'expulse de son appartement, lui et Musubi doivent chercher un nouvel endroit pour vivre. Par un coup du sort, les deux rencontrent une jeune femme nommée Miya Asami, qui dirige une pension (Izumo Inn) et est autorisée à rester.

Minato prend un emploi sur un chantier de construction local où il rencontre un autre Ashikabi, Seo Kaoru. Avec l'aide de Seo, Minato s'infiltre dans un jardin botanique voisin, attiré par les visions d'une jeune fille Sekirei nommée Kusano, après que Seo et ses Sekireis aient éliminé un barrage routier MBI devant le jardin. Musubi arrive bientôt et avec son aide, Minato sauve Kusano, qui fera plus tard de Minato son Ashikabi.

Minato, Musubi et Kusano sont surpris par des événements étranges à Izumo Inn. À son insu, Minato est secrètement surveillé par une mystérieuse fille. Lorsque Musubi part faire ses courses, elle est attaquée par une arme satellite contrôlée par la mystérieuse fille qui surprend alors Minato dans les toilettes.

La mystérieuse fille s'avère être Matsu, une Sekirei qui s'est cachée à l'auberge. Matsu devient le troisième Sekirei de Minato. Minato rêve d'un autre Sekirei, identifié plus tard comme Tsukiumi, un Sekirei qui méprise Ashikabi. Minato et Kusano partent à sa recherche et rencontrent Seo. Hikari et Hibiki arrivent bientôt poursuivis par Tsukiumi.

Tsukiumi attaque Minato pour prouver qu'elle n'a pas besoin d'un Ashikabi, mais elle ne peut pas libérer toute sa puissance. Hibiki et Hikari lui montrent le pouvoir de Sekirei entièrement ailé, mais Minato la protège de l'attaque. Comprenant enfin les sentiments de Minato, Tsukiumi devient son nouveau Sekirei, menant à un retour à la maison comique.

Karasuba, un Sekirei dangereux et mortel, rend visite à Musubi à l'Izumo Inn et réaffirme une promesse que les deux ont faite dans le passé. Le directeur de MBI, Minaka, lance la deuxième phase du plan Sekirei et bloque Tokyo avec du personnel armé des services de sécurité de MBI. Miya établit de nouvelles dispositions pour dormir à l'auberge, au grand dam de Sekirei de Minato. Yukari et Shiina font du shopping, mais attirent l'attention d'un autre Ashikabi.

Sekirei # 95, Kuno et son Ashikabi Haruka tentent de s'échapper de Tokyo malgré un verrouillage, mais sont poursuivis par des soldats du MBI et des membres de l'équipe disciplinaire. Alors qu'Uzume rend visite à son Ashikabi, Chiho, à l'hôpital, Yukari décide d'aider Shiina à rechercher Kusano. Matsu découvre des informations sur la défaite de Sekirei par un agresseur non identifié. Tsukiumi et Musubi affrontent le Sekirei « voilé » qui a coincé Kuno et son Ashikabi, ignorant qu'il s'agit d'Uzume.

Le combat entre Tsukiumi et le "voilé" Sekirei (Uzume) se termine brusquement en raison de l'interférence de Sekirei #3, Kazehana. Musubi emmène Minato rencontrer Kuno et son Ashikabi, Haruka. Comme Kuno est si faible, Haruka a décidé de quitter la ville, mais ils ont rencontré de nombreux obstacles. Avec les encouragements de Musubi, Minato accepte de les aider. Cette nuit-là, Kazehana et Uzume trébuchent dans la chambre de Minato dans une stupeur ivre, causant beaucoup de chagrin à Minato avec son Sekirei le matin.

Haruka raconte aux autres comment lui et Kuno se sont rencontrés pour la première fois. Minato et Musubi les emmènent voir Seo, qui leur donne des informations sur l'équipe disciplinaire et d'autres dangereux Ashikabi de la ville. Après quelques "incitations" de Miya, Seo accepte de les aider à s'échapper de la ville. Plus tard dans la soirée, une fête est organisée sous le nom d'Izumo Inn. Bien qu'elle sache que l'absence de Tsukiumi affaiblit considérablement leurs chances de succès, elle refuse d'aider Haruka et Kuno à s'échapper, estimant que leurs actions sont lâches.

Karasuba et Natsuo discutent de la relation entre Musubi et Sekirei #8, Yume. Le plan d'évacuation commence. Matsu se précipite sur les lieux sur sa moto et sauve Kusano, après avoir été encerclée par des soldats du service de sécurité du MBI. Le groupe arrive au pont, mais est confronté à Benitsubasa et Haihane, membres de l'équipe disciplinaire avec l'ordre d'empêcher Kuno et Shiina de quitter Tokyo à tout prix.

Minato est désespéré car Musubi est en panne pour le compte, mais refuse d'abandonner, au grand dam de Benitsubasa, qui continue de s'occuper de lui. Les batailles font rage ailleurs alors que Kuno et Shiina (ainsi que leurs Ashikabi respectifs) sont attaqués par divers adversaires, et décident ainsi de se faire ailer, repoussant les attaques. Mais dans un coup du sort, quelqu'un du passé de Karasuba vient en aide à Minato pour aider Kuno et Shiina.

Les choses se calment à l'Izumo Inn (pour la plupart) alors que les tensions montent pour le MBI, et Sekirei et Ashikabi de partout à Tokyo tentent de s'échapper. Quelque chose de grand est sûrement sur le point de se produire. Pendant ce temps, Benitsubasa prépare sa revanche sur Musubi.

Les tensions dans la ville continuent de monter. Minato et Tsukiumi vont rendre visite à sa sœur Yukari lorsqu'ils sont attaqués par Haihane, qui éloigne Tsukiumi. Laissé seul, Benitsubasa capture Minato dans le but d'attirer Musubi et de le combattre. Alors que Matsu et les autres tentent de déterminer l'emplacement de Minato, Kazehana parvient à le suivre jusqu'à un entrepôt, mais doit affronter à la fois Benitsubasa et Haihane afin de libérer Minato.

Kazehana commence à mener une bataille perdue d'avance, mais lorsque Minato la protège d'un certain danger, elle l'embrasse pour acquérir ses ailes, puis bat facilement le duo de l'équipe disciplinaire. Musubi et Tsukiumi arrivent et emmènent Minato à l'hôpital. Là, il apprend que sa mère, Takami, fait partie du MBI, et Karasuba fait une excellente proposition à Musubi.

Uzume commence à ressentir le poids de l'élimination d'autres Sekireis pour s'assurer que son Ashikabi est en sécurité. Kagari commence à réagir davantage à Minato, renforçant son dégoût d'avoir un homme Ashikabi. Dans un moment de faiblesse, il s'évanouit dans les bras de Minato et se fait presque ailé en essayant d'embrasser Minato avant de reprendre ses esprits. Minaka envoie un autre message à tous les Ashikabi qu'un dernier Sekirei reste dans le nord, c'est-à-dire Kagari.

Minato dit à Kagari que Minaka a envoyé un message pour informer tous les Ashikabi que le dernier Sekirei vit dans le Nord et se dépêcher de le piloter. Cela incite Kagari à sortir et à essayer de tuer Minaka, mais se heurte à d'autres Sekirei souhaitant le capturer pour leur Ashikabi. Alors qu'Uzume et Akitsu se battent pour sa possession, Minato et son Sekirei partent pour le défendre et l'aile avant que l'autre Sekireis et leurs Ashikabi n'arrivent.

Akitsu continue de repousser Uzume tandis que Kagari commence à perdre le contrôle de ses pouvoirs. Puis, lorsque Mikogami ordonne à Mutsu d'interférer dans le combat entre Akitsu et Uzume et de capturer Kagari, le secrétaire d'Izumi Higa, Kakizaki apparaît. Mutsu, réalisant qu'il serait inutile de se battre contre Kakizaki et les autres Sekireis qu'il a amenés avec lui, se retire avec Mikogami et Akitsu. Avant de partir, Akitsu explique à Kagari pourquoi elle a un maître et lui dit qu'elle l'envie car il peut encore être ailé.

Soulagé que Kagari soit maintenant rétabli, Minato demande à Matsu d'expliquer l'histoire du Sekirei afin qu'il puisse mieux comprendre ce qui se passe. Avec Musubi, Kusano et Tsukiumi (avec Miya, Kazehana et Kagari écoutant), Matsu raconte à Minato l'histoire de Minaka et Takami trouvant le vaisseau de l'espace contenant le Sekirei et fondant le MBI. Minaka envoie un message à tous les Ashikabi qui dit : "Tous les Ashikabi qui n'ont pas encore obtenu quelque chose dans ce jeu, ne sont plus reconnus comme ayant le désir de participer au jeu et tous les Sekirei en leur possession cesseront de fonctionner. "

Minato et Musubi rencontrent Karasuba lors de leurs achats. Plus tard, Minato fait une course avec Kusano, mais elle est distraite par un chat et s'enfuit à l'hôpital, où elle rencontre Chiho, l'Ashikabi d'Uzume.

Tsukiumi est présenté à Yukari et Shiina lors d'une rencontre avec un Sekirei et son Ashikabi très abusif. Plus tard, Minato et son Sekirei rencontrent Chiho à l'hôpital et apprennent qu'Uzume est leur ennemi, le Sekirei voilé.

Uzume attaque Minato dans le cadre de ses obligations envers Higa afin de garantir la confiance pour le rétablissement de Chiho. Minato et les Sekireis pleurent en privé Uzume après qu'elle a été tuée pour protéger Musubi. L'état de Chiho a commencé à se détériorer, conduisant à une rencontre entre Minato et Higa.

Minato demande à Takami de l'aider à soigner un Chiho malade après avoir secrètement reçu des données de Higa. Cependant, Minaka a décidé de l'utiliser dans le cadre du plan Sekirei et a convoqué tous les Sekireis et Ashikabis actifs pour lutter contre Minato. Lorsque l'un d'eux a décidé de combattre les autres pour l'avoir insulté, Minato et les autres en profitent pour s'éclipser. Matsu conduit Kusano et Kagari à s'infiltrer dans les jardins botaniques et à s'emparer de la salle des serveurs. En route vers l'endroit, ils ont été pris en embuscade par Sekireis sous Hayato.

Minato et ses Sekireis commencent leur infiltration de la tour MBI au centre-ville de Tokyo afin de découvrir quelles sont les données sur l'antidote pour aider à guérir Chiho de son état. Minaka empêche l'équipe de le terminer avec succès en activant des pièges antipersonnel, en déployant l'équipe disciplinaire pour attaquer les Sekireis et les occuper avant d'annoncer l'activation de charges explosives cachées dans tout le bâtiment. Cela oblige Minato et Musubi à courir plus fort vers les étages supérieurs de la tour MBI. Dehors, les jardins botaniques brûlaient déjà grâce aux attaques de feu d'Homura.

Seo aide Matsu à sécuriser les données MBI pour Higa tandis que Minato et Musubi affrontent Minaka avant qu'il ne s'échappe, laissant la tour MBI alors qu'elle est détruite. Karasuba engage Musubi après avoir menacé de mort les autres Sekireis de Minato. Sous un Norito, Musubi a pu vaincre Karasuba pour que ce dernier concède sa défaite. Avec la tour détruite, tout le monde a commencé à reprendre sa vie normale. Higa a reçu secrètement de fausses données après que Seo en ait informé Matsu. Grâce à la récupération des données, Chiho a été guérie avec succès de sa maladie.